Die überwiegende Mehrzahl und alle unsere heimischen Fledermäuse ernähren sich ausschließlich oder überwiegend von Insekten und anderen Gliedertieren, wie etwa Spinnen. Die Beutetiere werden dabei entweder im Flug oder direkt vom Untergrund erbeutet. Fledermäuse, die darauf spezialisiert sind, Insekten vom Untergrund aufzusammeln, haben meist ein hochempfindliches Hörvermögen, das es ihnen ermöglicht, Beute bereits an kleinsten Raschelgeräuschen zu erkennen. Ähnliches kann man auch bei Eulen beobachten, die eine Maus am Rascheln lokalisieren.
Flughunde fressen ausschließlich Früchte, Blüten, Nektar, Pollen oder Blätter und gelten somit als Vegetarier unter den Fledermäusen. Allerdings enthalten Früchte nicht alle Nährstoffe, die von den Fledermäusen benötigt werden, in ausreichender Menge. Daher wird z.B. ein großer Anteil des benötigten Stickstoffs über den Verzehr von Pollen und Blätter aufgenommen. Auch in den Tropen des amerikanischen Kontinents (den sogenannten Neuwelttropen) gibt es Fledermausarten, die sich von Früchten, Nektar und Pollen ernähren. Sie gehören allerdings zu den Blattnasenfledermäusen und nicht zu den Flughunden, welche in der Neuen Welt nicht vorkommen. Fruchtfressende Blattnasenfledermäusen jagen gelegentlich auch Insekten, um ihren Stickstoffbedarf zu decken. Bei den frucht- und besonders bei den nektarfressenden Fledermäusen kann man zahlreiche Anpassungen an ihre Nahrung erkennen (siehe Körperbau). Interessanterweise haben sich auch einige Pflanzen an ihre Säugetierbestäuber angepasst. So haben mehrere Pflanzenarten in den Neuwelttropen Echoreflektoren an den Blüten oder Blättern entwickelt, die von den echoortenden Fledermäusen sehr schnell erkannt und gefunden werden können und so von den Pflanzen genutzt werden, um ihre Bestäuber anzulocken.
Andere Fledermäuse sind darauf spezialisiert, Wirbeltiere wie Kleinsäuger, Reptilien oder Amphibien zu jagen und vom Boden aufzulesen. Besonders spektakulär sind dabei die fischfangenden Fledermäuse, wie das Große Hasenmaul (Noctilio leporinus), die mit Hilfe ihrer Echoortung die Wasseroberfläche absuchen, bei Annäherung an einen Fisch die vergrößerten Füße mit den scharfen Krallen ins Wasser lassen und damit kleine Fische aufspießen.
Obwohl der Gedanke an Graf Dracula wohl einer der ersten ist, der bei vielen Menschen geweckt wird, wenn sie an Fledermäuse denken, gibt es weltweit nur drei Fledermausarten, die sich tatsächlich von Blut ernähren. Alle drei Arten (der Gemeine Vampir Desmodus rotundus, der Kammzahnvampir Diphylla ecaudata, und der Weißflügelvampir Diaemus youngi) sind in Mittel- bzw. Südamerika angesiedelt, im Rest der Welt kommen keine blutleckenden Fledermäuse vor. Vampirfledermäuse sind übrigens die einzigen Säugetiere, die sich ausschließlich vom Blut anderer Tiere ernähren. Sie zeichnen sich durch zahlreiche Anpassungen an diese spezielle Ernährungsweise aus. So enthält ihr Speichel etwa ein Betäubungsmittel, welches den Vampirfledermäusen erlaubt, unbemerkt ein Stückchen Haut des Beutetieres mit ihren scharfen Schneidezähnen zu entfernen, sowie einen Blutgerinnungshemmer, welcher den Blutfluss nach dem Biss lange aufrechterhält. Die im Speichel enthaltenen Substanzen werden mittlerweile auch als Medikamente für Menschen mit Herzerkrankungen verwendet. Auch der Verdauungstrakt und die Nieren der Tiere sind hochspezialisiert und auf eine schnelle Verarbeitung der Nahrung ausgelegt. Bereits zwei Minuten nach Beginn der Mahlzeit beginnen die Tiere zu urinieren, um so ihr Gewicht zu reduzieren und damit ihre Flugfähigkeit zu erhalten. Anders als etwa Mücken saugen Vampirfledermäuse nicht das Blut ihrer Beutetiere, sondern lecken es. Zwei der drei Arten von Vampirfledermäusen sind dabei hauptsächlich auf Vögel spezialisiert, während die dritte Art große Säugetiere als Blutquelle nutzt. Das Lecken des Blutes durch die Vampirfledermäuse selbst stellt keine große Gefahr für die befallenen Tiere dar, da die aufgenommene Blutmenge zu gering ist. Gefährlich können aber Krankheitserreger wie die Tollwut sein, die mit dem Biss übertragen werden.
Vampirfledermäuse sind allerdings nicht nur für ihre ungewöhnliche Nahrungsaufnahme, sondern auch für ihr ausgeprägtes Sozialverhalten bekannt. Diese Fledermäuse füttern sich gegenseitig mit hochgewürgtem Blut, wenn eines der Koloniemitglieder nicht erfolgreich bei der nächtlichen Jagd war und bewahren sich so durch die gegenseitige Hilfe vor dem Verhungern.
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